Les capacités d'adaptation du silure glane en hypoxie : un cas exemplaire d'homéostasie du milieu intérieur

How sheatfish, Silurus glanis, maintains oxygen supply in hypoxia: a key example of oxygen homeostasis

Laboratoire de Neurobiologie et Physiologie Comparées, Université de Bordeaux 1-CNRS, place du Dr Peyneau , 33120 Arcachon, France

Accepté : 1 Février 1995

Résumé

Nous étudions les principes généraux qui expliquent comment les animaux aquatiques assurent leurs échanges gazeux (O₂ et CO₂) en fonction d'une part, de leurs besoins physiologiques et d'autre part, des changements des caractéristiques physico-chimiques du milieu. Cette synthèse, basée sur le cas exemplaire du silure glane, résume nos observations sur les mécanismes qui permettent à des animaux aquatiques physiologiquement très différents de s'adapter aux variations d'oxygénation du milieu ambiant. Le but de la stratégie d'adaptation est de maintenir constant l'état d'oxygénation du sang, à une faible valeur de pression partielle d'O₂ (Po₂) dans le sang artériel, indépendamment des variations de Po₂ dans l'eau. Chez le silure, la valeur la plus couramment mesurée de Po₂ dans le sang artériel est 2 kPa (15 mm Hg) pour des variations de Po₂ dans l'eau comprises entre 3 et 40 kPa (1,5 à 20 mg.1⁻¹ à 13 °C). Ce qui est aussi particulier chez cet animal est que toute l'adaptation est réalisée par la ventilation : il n'y a aucun changement de débit cardiaque, ni de modification de l'affinité de l'hémoglobine pour l'oxygène via le pH sanguin. La valeur de Po₂ inspirée jusqu'à laquelle la consomation d'O₂ peut être assurée pendant au moins 24 h à 13 °C est 2 à 3 kPa. Nous pensons que chez le silure cette valeur de Po₂ est largement indépendante de la température car chez des animaux aussi divers que la carpe, la truite ou l'écrevisse (adaptés au laboratoire à différentes températures comprises entre 10 et 23 °C) la valeur de Po₂ critique est aussi égale à 2-3 kPa indépendamment de la température. Toutes les mesures que nous citons ont été faites chez des animaux à jeun au laboratoire mais le principe du « fonctionnement » de très nombreux animaux aquatiques avec de faibles valeurs de Po₂ artériel, indépendamment de la température, a été vérifié dans le milieu naturel. Nous n'avons actuellement aucune idée sur les capacités du silure dans un élevage intensif, en particulier lorsque des pathologies s'y développent. Néanmoins, il est clair que les capacités maximales d'adaptation du silure face à l'hypoxie sont très grandes.

Abstract

How oxygen is supplied independently of water oxygenation in water breathers is an age-old problem of great interest to fish farmers, ecologists and fish physiologists alike. This review paper (i) summarizes the strategy used by the sheatfish Silurus glanis to deal with this problem and also (ii) considers the case of S. glanis within a general framework that explains how O₂ is supplied in many water breathers. One of the basic concepts that we have elaborated during the past 10 years, partly thanks to the sheatfish model, deals with the notion of O₂ homeostasis in the internal medium. We demonstrated that, in a wide range of physiologically different water-breathers under resting conditions, a low arterial Po₂ (1-3 kPa at 13-15 °C; 1 kPa = 7.5 mm Hg) set most of the time just above the arterial Po₂ at the anaerobic threshold (0.7-1.2 kPa), provides a sufficient pressure head to ensure an adequate O₂ supply at the cellular level. This is largely independent of Po₂ changes in the external medium in the range 3-40 kPa (i.e. 1.5-20 mg.1⁻¹ at 13 °C). The sheatfish Silurus glanis has a resting O₂ consumption that is quite comparable to values measured in teleosts like the carp, cel or tench and in crustaceans and is approximately half of the consumption reported for salmonids. The sheatfish is able to maintain this O₂ consumption constant for at least 24 h down to a critical inspired Po₂ = 2-3 kPa (1-1.5 mg.1⁻¹ at 13 °C). Ventilatory flow rate plays a fundamental role in this maintenance while the inspired Po₂ varies in the external medium. Indeed, ventilation increases in hypoxic water and decreases in hyperoxic water while the blood flow rate remains constant. The main result of this ventilatory adaptation is the constancy of the arterial P₂ at 2 kPa, that is maintained independently of the inspired Po₂ in the range 3-40 kPa (i.e. 1.5-20 mg.l⁻¹ at 13 °C). In this inspired Po₂ range the blood pH and the blood O₂ content also remain constant. Consequently, in terms of O₂, the homeostasis of the internal medium is fulfilled.

Although we have not studied these mechanisms in Silurus at temperatures other than 13 °C, for temperature changes in the range 10-23 °C at least, it is reasonable to assume that the arterial Po₂ and the critical water Po₂ over which O₂ consumption can be maintained constant probably remains steady. This conclusion is based on a comparison with reported data in the literature which cover a large range of physiologically different water-breathers. First, in the carp Cyprinus carpio, the crayfish Astacus leptodactylus and the crab Carcinus maenas, the arterial Po₂ remains in the same low range whatever the temperature change from 10-13 °C to 23-24.5 °C. Second, in the carp Cyprinus carpio, the trout Oncorhynchus mykiss and the crayfish Astacus leptodactylus, the resting O₂ consumption can be maintained constant down to the same critical Po₂ (3 kPa), independently of the temperature from 10-13 to 20-23°C.

It is concluded that the sheatfish Silurus glanis at rest has a substantial capacity for withstanding prolonged periods of hypoxia down to Po₂ = 2-3 kPa (1-1.5 mg.1⁻¹ depending on the temperature). However, we stress that currently we have no idea of this potential in animals reared in intensive fish farms where gills could be physiologically altered or other pathological disorders could have developed.