Genetic variability and structure of common carp (Cyprinus carpio) populations throughout the distribution range inferred from allozyme, microsatellite and mitochondrial DNA markers

Variabilité et structuration génétiques des populations de carpe (Cyprinus carpio) d’après la gamme de distribution des marqueurs : allozymes, microsatellites et ADN mitochondrial

¹ Department of Inland Fisheries, Leibniz-Institute of Freshwater Ecology and Inland Fisheries, Müggelseedamm 310, P.O. Box 850119, 12561, Berlin, Germany
² Department of Fish Farming, Institute of Animal Sciences, Estonian Agricultural University, 1 Kreutzwaldi Street, 51015, Tartu, Estonia
³ Institute of Biochemistry, 56, Abdulaev H. Str., Tashkent 700143, Uzbekistan

Corresponding author: kohlmann@igb-berlin.de

Received: 21 November 2002
Accepted: 10 July 2003

Abstract

Domesticated/captive stocks and wild/feral populations of common carp from Europe, Central Asia and East/South-East Asia were examined for allozyme (23 populations), microsatellite (11 populations) and mitochondrial DNA (21 populations) variation. Allozyme variability (1.06–1.81 alleles per locus, expected heterozygosity 0.006–0.136 at 16 loci) was much lower than microsatellite variability (2.5–14.0 alleles per locus, expected heterozygosity 0.426–0.887 at four loci). Differences in variability between domesticated/captive stocks and wild-caught ones were more pronounced at microsatellite loci than at allozyme loci, suggesting that microsatellites are better suited to detect population bottlenecks and loss of variation due to inbreeding. All but one European population were fixed for a single composite mtDNA haplotype, which also dominated in Central Asia but was completely missing in East/South-East Asia, indicating a single origin of European carp in Central Asia. All three classes of genetic markers clustered populations into two highly divergent groups: Europe/Central Asia and East/South-East Asia. Hierarchical partition of genetic diversity showed that for microsatellite loci most of variation was due to the within-population component while the highest proportion of mtDNA variation and substantial proportion of allozyme variation was accounted for by differences between geographical regions. Genetic data support the subspecies status of C. c. carpio assigned to the European carp and C. c. haematopterus assigned to the East/South-East Asian carp but do not justify a separate subspecies status (C. c. aralensis) for the Central Asian carp. As demonstrated for a wild/feral carp population from R. Danube, Germany, the genetic markers used in our study may be effectively applied to detect mixing and introgression of intra-species units in the presence of sufficient genetic differentiation.

Résumé

Les stocks de carpes domestiquées et les populations de carpes sauvages de l’Europe, de l’Asie centrale, de l’Asie du Sud-Est et d’Extrême-Orient ont été examinés pour étudier les variations en allozymes (23 populations), en microsatellites (11 populations) et en ADN mitochondrial (21 populations). La variabilité en allozymes (1,06 à 1,81 allèles par locus, hétérozygotie attendue 0,006 à 0,136 pour 16 loci) est largement inférieure à la variabilité des microsatellites (2,5 à 14 allèles par locus, hétérozygotie attendue 0,426 à 0,887 à 4 loci). Les différences en variabilité entre stocks domestiqués et carpes sauvages sont plus prononcées aux loci de microsatellites qu’à ceux des allozymes, laissant penser que les microsatellites sont mieux adaptés pour détecter des goulots d’étranglement et la perte de variation due à la consanguinité. Toutes les populations à l’exception de celle de l’Europe ont été fixées pour un seul haplotype mitochondrial mtDNA qui domine également en Asie centrale mais qui est complètement absent en Asie du Sud-Est et Extrême-Orient, indiquant une origine unique pour la carpe européenne en Asie centrale. Les trois classes de marqueurs génétiques sont groupées en deux groupes hautement divergents : Europe–Asie centrale et Sud-Est asiatique–Extrême-Orient. La partition hiérarchique de la diversité génétique montre que la plupart de la variation chez les loci de microsatellites est due à la composante intra-populations, tandis que la plus grande proportion de variation de mtADN et une partie substantielle de la variation des allozymes proviennent des différences entre régions géographiques. Les données génétiques confortent le statut de sous-espèces à C. c. carpio assignée à la carpe européenne et C. c. haematopterus assignée à la carpe du Sud-Est asiatique et d’Extrême-Orient mais ne justifient pas un statut de sous-espèce pour la carpe d’Asie centrale (C. c. aralensis). Comme pour les carpes sauvages du Danube, Allemagne, les marqueurs génétiques utilisés dans notre étude pour une population sauvage peuvent effectivement être appliqués pour détecter des introgressions d’unités intraspécifiques et des mélanges en présence de différentiation génétique suffisante.