Effect of food supply on the detoxification in the blue mussel, Mytilus edulis, contaminated by diarrhetic shellfish toxins

¹ IFREMER, Dep. Environnement, Microbiologie & Phycotoxines, rue de l’Ile d’Yeu, BP 21105, 44311 Nantes, France
² IFREMER, Station conchylicole des Pays de la Loire, Polder des Champs, 85230 Bouin, France

^a Corresponding author: claire.marcaillou@ifremer.fr

Received: 1 April 2010
Accepted: 30 September 2010

Abstract

The objective of this study was to identify a possible effect of food on the acceleration of decontamination in blue mussels, Mytilus edulis, containing diarrhetic toxins belonging to the okadaic acid (OA) structural group. An experimental protocol was designed to describe and compare the decontamination kinetics and detoxification rates of naturally OA-contaminated mussels that had either received or not received food for three weeks. The protocol was applied in two trials (in June 2006 and June 2007, called Ker06 and Ker07), conducted one year apart on samples of mussels collected in the same area, at the same season. Okadaic acid (OA), the main lipophilic toxin produced by the toxic alga Dinophysis acuminata, was analysed over the course of the decontamination, in hydrolysed (total OA) and non hydrolysed (free OA) digestive gland extracts, in order to estimate acyl-esters (7-O-acyl-ester derivatives of OA) concentrations. OA analyses were also made for toxin presence in biodeposits and in the aqueous phase. Bivalve physiological status was evaluated by biomass measurements (dry weight of flesh) and two biochemical compounds (total lipid and glycogen concentrations). Measured physiological parameters showed that mussels did not suffer under experimental conditions. Both trials showed that the food accelerated the elimination of free and total OA. This effect cannot be attributed to a dilution of the toxin in the tissue, as results expressed in toxin burden led to the same conclusion. The kinetic models of decontamination differed between the two experiments: the model was linear for Ker06, provided that the values corresponding to the first two days were discarded, whereas data fitted a decreasing exponential curve better in Ker07. Detoxification rates increased as the food supply increased. After three weeks of experimentation, the detoxification rates for total OA in Ker06 and Ker07 were 52 and 61%, respectively, in unfed mussels and 90 and 89% in fed mussels (with the highest level in Ker07). Comparisons between the free OA and esters showed that detoxification rate was higher for free OA than for esters, whatever the level of food supply. The results of this study suggest that food increase probably accelerates elimination of OA and OA-esters but the latter are eliminated at a lower speed.

Résumé

L’objectif de cette étude est de mettre en évidence un effet éventuel de la nourriture sur la vitesse de décontamination de moules, Mytilus edulis, contenant des toxines diarrhéiques de la famille de l’acide okadaïque (OA). Un protocole expérimental est conçu pour décrire les cinétiques durant 3 semaines d’expérience et comparer les taux de détoxication d’une part chez des moules nourries et d’autre part chez des moules maintenues à jeun. Ce protocole est appliqué sur des moules prélevées au même endroit, à la même saison, en 2006 et 2007 (Ker06 et Ker07). L’acide okadaïque, principale toxine diarrhéique produite par la micro-algue responsable de la toxicité (Dinophysis acuminata) est suivi au cours de la décontamination par l’analyse des extraits de glande digestive hydrolysés (OA total) et non-hydrolysés (OA libre); ceci afin d’estimer les concentrations en acyl-esters (7-O-acyl-esters de l’acide okadaïque). Une éventuelle présence de toxine est aussi recherchée dans les bio-dépôts et la phase aqueuse. L’état physiologique de ces bivalves est évalué par des mesures de biomasse (poids sec de chair) et de deux paramètres biochimiques (lipides totaux et glycogène); les résultats relatifs à ces paramètres de condition attestent que les moules n’ont pas souffert du dispositif expérimental. Les deux expériences de décontamination montrent que la nourriture accélère l’élimination de OA libre et de OA total. Cet effet ne peut être attribué à une dilution des toxines dans les tissus car l’expression des résultats en charge toxinique par individu aboutit à la même conclusion. Les modèles de cinétique diffèrent entre les deux expériences : le modèle est linéaire pour Ker06 à condition de ne pas tenir compte des deux premiers jours, alors que pour Ker07, le modèle s’ajuste à une exponentielle décroissante. Le taux de détoxication augmente quand le niveau de nourriture augmente. Ainsi, chez les moules maintenues à jeun, la diminution de OA total après trois semaines d’expérience atteint 52 et 61 % pour respectivement Ker06 et Ker07. Chez les moules nourries, ce taux s’élève à 96 et 93 % respectivement pour Ker06 et Ker07 (avec l’apport le plus élevé de nourriture). Par ailleurs, le taux de détoxication de OA libre est plus élevé que celui des esters quel que soit le niveau de nourriture considéré. Les résultats de cette étude suggère que l’apport de nourriture favoriserait l’élimination de OA et des esters mais que ces derniers s‘élimineraient plus lentement.